A nova sede da Fundação Rei Afonso Henriques, localizada no coração do centro histórico da cidade de Bragança, ocupa um edifício restaurado pela Câmara Municipal, cuja existência serviu a nobres propósitos ao longo dos anos.
A primeira referência literária do edifício surge na primeira metade do século XIV, quando era a Igreja de São João Batista, uma das paróquias de Bragança. Como destaca Luís Alexandre Rodrigues, "O edifício, de modestas dimensões, tinha uma torre de sino e átrio. No interior, uma única nave. Junto ao arco da Capela-Mor estavam os altares de Santa Catarina e de São Sebastião. No corpo da igreja, havia ainda duas capelas: do lado do Evangelho estava a de Nossa Senhora da Consolação, correspondendo-lhe, do lado da Epístola, a do Santo Nome de Jesus".
Mandada construir por Maria Pires de Morais, natural de Bragança e descendente de uma família nobre, viria a tornar-se propriedade de João Salgado de Vasconcelos, de Domingos Lopes Nogueira, abade de Mofreita, e de Bernardo Batista de Fonseca e Sousa, da Ordem de Cristo, fidalgo da Casa Real e superintendente das Coudelarias de Bragança.
Como mencionado pelo Abade de Baçal, "uma das obrigações dos Abades de São João era realizar os ofícios da Semana Santa com a assistência de seis presbíteros". A transferência da sede do Bispado da cidade de Miranda do Douro para Bragança, implicando uma nova organização religiosa da cidade, levou, em janeiro de 1768, o Bispo D. Frei Aleixo de Miranda Henriques a transferir a igreja da freguesia de São João Batista para a Sé Catedral. Essa decisão resultou no encerramento da igreja e no estado de abandono em que ficou a partir desse momento.
Em 12 de novembro de 1902, a pequena capela foi vendida por Bernardo Sepúlveda ao Banco de Portugal por 500.000 reais para instalar a sua sede lá. Posteriormente, a Câmara Municipal comprou o terreno adjacente à capela, delimitado por um muro, pelo preço de 267.000 reais. As obras de adaptação do edifício (1903-1904) ficaram a cargo de Bernardino de Sousa e do arquiteto Adães Bermudes, que lhe deram um novo traçado. Durante cerca de 20 anos, a sede do Banco permaneceu lá até ser transferida para a Rua 1º de Dezembro e, posteriormente, para o Solar dos Veiga Cabral (propriedade do nobre Sá Vargas), hoje recuperado como Centro de Arte Contemporânea Graça Morais.
Adquirido pelo Município de Bragança a António Manuel Pires Meireles e Maria Irene da Mota Pires, por escritura pública datada de 14 de abril de 1989, o edifício foi restaurado para acomodar o Gabinete Técnico Local (G.T.L.), com competências em matéria urbanística, o gabinete de arqueologia da Câmara Municipal de Bragança e a Junta de Freguesia de Santa Maria até 2009.
Em 2009, o edifício foi amplamente reabilitado pela Câmara Municipal de Bragança, que procurou manter as fachadas principais do edifício e os elementos arquitetónicos tradicionais evidentes no hall de entrada e em alguns tetos do edifício. Além disso, ali se encontravam as portas originais do cofre do Banco de Portugal, no qual se instalou a Biblioteca da Fundação Rei Afonso Henriques.
O Município de Bragança cedeu o imóvel à Fundação Rei Afonso Henriques para instalar a sua sede portuguesa. A sede foi oficialmente inaugurada em 17 de junho de 2009 pelo Presidente da República Portuguesa, Prof. Aníbal Cavaco Silva, e pelo então Presidente da Fundação, Prof. Doutor Arlindo Marques Cunha.